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Artículos Álvaro Méndez Solano
Análisis de la resistencia de Enfermero Máster antibióticos y epidemiología de en Salud Pública con Énfasis en Epidemiología, Salmonella spp. y Shigella spp.
Encargado de Vigilancia presentados en el Hospital Dr. Epidemiológica, Hospital Dr. Enrique Enrique Baltodano Briceño 2012 Marcela Vallejos Noguera
Analysis of Antibiotics Resistance and Epidemiology of Salmonella spp. and Shigella spp. Presented at Dr. Enrique Baltodano Briceño Hospital in 2012 Licenciada en Microbiología y Química Clínica- Laboratorio Clínico, Hospital Dr. Enrique Baltodano Briceño, CCSS, Liberia, Guanacaste, Costa Rica. La enfermedad diarreica aguda es una de Acute diarrheal disease is one of the las primeras causas de morbimortalidad leading causes of morbidity and mortality mundial. El objetivo general es analizar worldwide. The general objective is to la resistencia de antibióticos para las analyze the resistance of antibiotics to the cepas de Shigella spp, Salmonella spp y strains of Shigella spp., Salmonella spp. su perfil epidemiológico mediante estudio and its epidemiological profile by means observacional descriptivo, retrospectivo, of descriptive, retrospective, observational en el Hospital Dr. Enrique Baltodano, study at Dr. Enrique Baltodano Hospital, in durante el 2012, en Liberia. Los pacientes se 2012, in the City of Liberia. Patients were clasificaron según resultados de laboratorio. classified according to laboratory results. La población más afectada fue la masculina The most affected population were males de 0 a 4 años. Los casos de Shigella spp., aged 0 to 4 years old. Cases of Shigella spp., mostraron resistencia a Cefalotina (el 100%) showed resistance to Cephalothin (100%) y sensibilidad a Piperacilina, Imipenem, and sensitivity to Piperacillin, Imipenem, Meropemem y Ciprofloxacina (el 100%); Meropemem and Ciprofloxacin (100%); Salmonella spp., revelaron resistencia a Salmonella spp., revealed resistance to Gentamicina, Amikacina, Cefalotina (el Gentamicin, Amikacin, Cephalothin (100%); 100%); sensibilidad a Ampicilina, Ampicilina- and sensitivity to Ampicillin, Ampicillin- Sulbactam, Ceftazidima, Trimetoprim- Sulbactam, Ceftazidime, Trimethoprim- Sulfametoxazole, Cefotaxime, Imipenem, Sulfamethoxazole, Cefotaxime, Imipenem, Meropenem, Ciprofloxacina (el 100%). Los Meropenem, Ciprofloxacin (100%). The most niños son la población más afectada. La affected population is children. Resistance PALABRAS CLAVE:
resistencia y sensibilidad antibiótica de and antibiotic sensitivity of these germs Resistencia antibiótica, estos gérmenes deben considerarse como should be considered as key elements to Salmonella sp, Shigella sp.
elementos claves para tratar oportunamente treat patients in a timely manner and, thus, a los pacientes y, con ello, evitar la resistencia prevent antibiotic resistance. KEY WORDS:
Antibiotic resistance, ENFERMERÍA EN COST Salmonella sp., Shigella sp. La enfermedad diarreica aguda es una de las primeras causas de Todo esto condiciona riesgos, tales como la deshidratación y los tras- morbimortalidad en el mundo, a pesar de los grandes avances tornos del equilibrio hidromineral. Los mecanismos patogénicos que en el diagnóstico y tratamiento (Agudelo, 1992). Las enfermeda- ocasionan diarrea están en dependencia de los agentes causales que des diarreicas son la segunda mayor causa de muerte de niños menores la producen. En la actualidad existen varios mecanismos, a saber: inva-de cinco años y ocasionan el deceso de 1,5 millones de niños cada año. sividad, producción de citotoxinas, producción de enterotoxinas, adhe-La mayoría de las personas que fallecen por enfermedades diarreicas, rencia a la superficie de la mucosa (Corteguera, 1999).
mueren por una grave deshidratación y pérdida de líquidos (OMS, 2013).
El germen de Shigella es una familia de bacterias que puede causar La virulencia bacteriana ha experimentado un largo proceso evolutivo, diarrea en los seres humanos. Son criaturas vivientes microscópicas dependiente de la relación huésped/patógeno, mientras que la resis- que pasan de una persona a otra. Fueron descubiertos hace más de tencia antimicrobiana ha tenido una evolución muy diferente, más cor- cien años por Shiga, científico japonés.
ta y cambiante, debido a la presión biológica, provocada por la intro-ducción de los antimicrobianos en medicina, por parte del ser humano.
Hay diferentes tipos de bacterias Shigella, entre ellas: Shigella sonnei, también conocida como "Grupo D", la cual representa más de dos ter- ENFERMERÍA EN COST Esta fuerte presión ha obligado a los microorganismos a adaptarse a cios de shigelosis en los Estados Unidos. La Shigella flexneri, o "grupo dichas condiciones cambiantes, adquiriendo o desarrollando nuevos B" Shigella; otros tipos de Shigella son raros, a pesar de que siguen mecanismos de resistencia, de manera continuada. Tal adaptación siendo causa importantes de enfermedad en el mundo en desarrollo provoca cambios importantes en las funciones celulares e influye, fi- (CDC, 2013).
nalmente, sobre la virulencia y el fitness bacterianos (Beceiro, 2012).
Otro tipo de germen que se encuentra en desarrollo a nivel global es La diarrea es una consecuencia de la disfunción en el transporte de la Shigella dysenteriae tipo 1, que puede ocasionar epidemias morta- agua y electrolitos a nivel del intestino. Como resultado de esta altera- les. Las personas con infecciones leves se recuperan rápidamente, sin A. 20 ción, se produce un aumento de la frecuencia, cantidad y volumen de tratamiento antibiótico. Sin embargo, el tratamiento adecuado con las heces, así como un cambio en su consistencia, debido al incremen- antibióticos, puede acortar la duración de la enfermedad y disminuir la 16, 34 ( to de agua y electrolitos contenidos en ellas.
propagación de la infección.
El Centro para el Control y la Prevención de Enfermedades recomien- se transmite a los humanos, mediante el consumo de carnes, huevos y da el tratamiento con antibióticos para los pacientes con enfermedad productos lácteos contaminados. El riesgo de adquirir la infección de-diarreica severa, diarrea con sangre, sistemas inmunológicos compro- pende de la sensibilidad del huésped y de la dosis infectiva, que es del metidos, o bien, con resistencia a los medicamentos tradicionales de orden de 1 000 células (ANLIS, 2010).
primera línea, tales como ampicilina y trimetoprim-sulfametoxazol, dado que está aumentando la resistencia de tales gérmenes a los an- La salmonelosis, conocida por causar enfermedades desde hace más tibióticos (CDC, 2013).
de cien años, la descubrió el científico estadounidense Salmon, por quien la enfermedad se nombra así. La mayoría de las personas con Las pruebas de sensibilidad a los antibióticos deben ser tomadas muy salmonelosis padecen de diarrea, fiebre y calambres abdominales de en cuenta ya que pueden ayudar a guiar la terapia apropiada. Cuan- 12 a 72 horas después de la infección. La enfermedad dura, normal- do se desconoce la susceptibilidad o cuando una cepa es resistente a mente, de 4 a 7 días. La mayoría de las personas se recupera sin tra-trimetroprim-sulfametoxazol o ampicilina, las opciones de tratamien- tamiento. Sin embargo, algunas veces, la diarrea puede ser tan severa to incluyen fluoroquinolonas, ceftriaxona y azitromicina. Los agentes que el paciente debe ser hospitalizado. En dichos pacientes, la infección antidiarreicos como la loperamida (Imodium ®) o el difenoxilato con por Salmonella logra propagarse de los intestinos al torrente sanguí-atropina (Lomotil ®) pueden empeorar la enfermedad y deben ser evi- neo; después a otras partes del cuerpo. Puede ocasionar la muerte, a tadas (CDC, 2013).
menos que la persona reciba tratamiento con antibióticos (CDC, 2013).
Las bacterias de Shigella se pasan de una persona infectada a otra. Es- La fiebre tifoidea es otra de las enfermedades que pueden ocasionar las tán presentes en las heces diarreicas de las personas infectadas mien- bacterias del género Salmonella. Habitualmente, esta enfermedad la tras están enfermos y hasta una o dos semanas después. La mayoría provocan cepas de Salmonella entérica serotipo Typhi, conocida como de las infecciones por Shigella se debe al mecanismo ano-mano-boca. Salmonella typhi, del cual, el único reservorio conocido es el ser huma-Esto sucede cuando la higiene básica y los hábitos de lavado de manos no, de modo que se transmite de persona a persona (Pérez, 2002).
son inadecuados. Es particular que ocurra en los niños que aún no van al baño por sí solos. Por lo tanto, los familiares y compañeros de juegos Los ancianos, los niños y las personas con sistemas inmunes alterados de estos niños, corren un alto riesgo de contraer la infección (CDC, 2015).
son los más propensos a tener una enfermedad grave. Los serotipos de Salmonella Enteritidis, Typhimurium y Newport representan, apro- Las infecciones por Shigella pueden ser adquiridas por comer alimen- ximadamente, la mitad de los casos confirmados, en aislamientos de tos contaminados. Por lo general se ven y huelen normales. Existen Salmonella reportados por los laboratorios de salud pública para el varios mecanismos en los cuales los alimentos pueden ser contami- Sistema Nacional de Vigilancia de Salmonella de los Estados Unidos nados, entre ellos tienen gran responsabilidad los manipuladores de (CDC, 2012).
alimentos infectados, quienes se olvidan de lavarse las manos con ja-bón, después de usar el baño. También son una fuente de contagio las A diferencia de la Shigella, el uso de antibióticos puede prolongar la verduras, si se cosechan en un campo con aguas residuales contami- duración de la excreción de Salmonella no tifoidea, por tal razón, solo nadas. Y las moscas, si se procrean en heces infectadas y luego tienen debe administrarse a los pacientes con enfermedades graves; por ejem-contacto con los alimentos. plo, las personas con diarrea severa, fiebre alta, infección del torrente sanguíneo, que necesitan hospitalización, o bien, en riesgo de enferme- De igual forma, el agua puede ser medio de trasmisión, si se contami- dad grave o complicaciones. Incluye niños pequeños, adultos mayores nase con bacterias de Shigella; si las aguas residuales se encuentra con (mayores de 65 años) y las personas inmunodeprimidas (CDC, 2013).
ella, o si alguien con shigelosis nada o juega con ella (sobre todo, en piscinas no tratadas para niños, o bien, fuentes superficiales de juego, La resistencia a los antibióticos está aumentando entre algunas bac-utilizadas por los centros de día). También, puede ser adquirida por terias de Salmonella, con evolución de cepas multiresistentes (Cheng, beber, nadar, o jugar con el agua contaminada. Los brotes de shigelo- 2015), por lo tanto, las pruebas de sensibilidad pueden ayudar a guiar sisse han producido, además, entre los hombres que tienen sexo con la terapia apropiada. Las opciones para la terapia con antibióticos hombres (CDC, 2013).
para las infecciones graves incluyen fluoroquinolonas, cefalosporinas de tercera generación y ampicilina -para las infecciones susceptibles- Por otro lado, existen Enterobacterias del género Salmonella, un ba- (CDC, 2014).
cilo con forma de varilla gram-negativa. Muestran una incidencia de 1,2 millones de casos cada año en los Estados Unidos, de los cuales Dada la importancia de identificar el germen en enfermedades diarrei- alrededor de 42000 son casos confirmados por laboratorio, reportados cas para su tratamiento específico y ante la variabilidad y resistencia al Centro para Control y la Prevención de Enfermedades, que causan antibiótica existente es que se realiza el análisis de la resistencia de aproximadamente 400 muertes (CDC, 2013).
antibióticos y el perfil de epidemiología de Salmonella spp. y Shighe-lla spp., de los casos presentados en el Hospital Dr. Enrique Baltodano La Salmonella spp., es un importante agente contaminante de alimen- Briceño, durante el 2012.
tos. La contaminación de alimentos por el microorganismo representa ENFERMERÍA EN COST un problema serio para la salud pública en todo el mundo. La bacteria MATERIAlES y MéTODOS
se realizó estadística descriptiva, así como el cálculo de frecuencias ab-solutas y relativas.
Se llevó a cabo un estudio observacional descriptivo, retrospectivo, de casos de enfermedad diarreica aguda, con agente etiológico identifica- Nuestro estudio siguió las guías de las buenas prácticas clínicas y las do de Salmonella spp y Shigella spp, en el Hospital Dr. Enrique Baltoda- directrices de la Declaración de Helsinki. Todos los datos han sido re- no Briceño, provincia de Guanacaste, cantón de Liberia, durante el 2012.
cogidos por medio de una base de datos previamente validados. Un comité de bioética revisó y aprobó el protocolo de investigación. El tamaño de la muestra fue de 22 casos, a partir de la selección de todos los pacientes que cumplieron con los siguientes criterios de inclusión: Los investigadores reportamos los resultados finales a dicho comité, para mantenerlos debidamente informados. Por el tipo de estudio, no 1. Pacientes con diagnóstico de EDA (Enfermedad Diarreica Aguda), requerimos de consentimiento informado previo de los participantes.
con coprocultivo positivo por Shigella spp. y Salmonella spp., que consultaron el Hospital Dr. Enrique Baltodano Briceño, desde el 1° Los resultados de los datos y de la investigación son propiedad de la de enero del 2012 hasta el 31 diciembre del 2012.
Caja Costarricense de Seguro Social (CCSS).
2. Cepas identificadas y confirmadas por el laboratorio del Instituto RESUlTADOS
Costarricense de Investigación y Enseñanza en Nutrición y Salud (INCIENSA), mediante la confirmación diagnóstica y clasificación La mayor tasa, según sexo, se presentó en la población masculina, entre de grupo, así como los resultados del laboratorio local.
los 0 a 4 años; seguida de los 5 años a 9 años. En la población femenina, el grupo de 0 a 4 años resultó, igualmente, la más afectada. La relación Para la prueba de sensibilidad a los antibióticos, el laboratorio del hombres-mujeres fue 1,5 – 1. La mayor incidencia de casos por Enfer-Hospital Dr. Enrique Baltodano Briceño utiliza el sistema automatizado medad Diarreica Aguda (EDA) con coprocultivo positivo, se presentó con Vitek 2 y el uso de tarjetas AST N082, mientras que INCIENSA emplea la Shigella spp y, en una menor cantidad, con Salmonella spp.
técnica de difusión en disco Kirby Bauer (INCIENSA, 2015).
En relación con la procedencia de los casos identificados por EDA, hubo Los antibióticos evaluados fueron los siguientes: Gentamicina (GEN, un mayor número en el cantón de Liberia, con una afectación por tasa 10 μg), estreptomicina (STR, 10 μg), Ampicilina (AMP,10 μg), Cefota- de 3,20 por cada 10000 habitantes, seguido de los cantones de Carrillo xima (CTX,30 μg), Ceftazidima (CAZ,30 μg), Cloranfenicol (CHL,30 μg), (1,92); Abangares (1,74); La Cruz (1,68); Tilarán (0,59) y Bagaces (0,50).
Ciprofloxacina (CIP,5 μg), Tetraciclina (TCY, 30 μg), Trimetoprim Sulfa-methoxazole (SXT, 1.25/23.75 μg), Ácido Nalidíxico (NAL, 30 μg), Amoxi- Las semanas epidemiológicas que presentaron mayor número de ca- cilina / Ácido Clavulánico (AMC 20/10 μg), Sulfonamidas (SSS,300 μg), sos por Shigella fueron las siguientes: 37 con cinco casos; 43 con tres Piperacilina (PIP, 100 ug), Piperacilina Tazobactam (TZP, 100/10 ug), casos; seguido de las 24, 27, 44 y 48 con dos casos cada una. Por otra Cefoxitina (FOX, 30ug), Nitrofurantoina (NIT, 300ug) (Tijerino, 2011).
parte, los casos de Salmonella se presentaron, sobre todo, en las sema-nas26 y 43 con dos casos cada una. Estos casos fueron presentados, Además, se efectuó la determinación de mecanismos de resistencia, posteriores a la semana epidemiológica 18.
tales como: Beta-lactamasa de espectro extendido BLEE, por el méto-do de doble difusión con disco y comparación de mecanismos, presen-cia de cefalosporina de tercera generación con Ácido Clavulánico y sin él (INCIENSA, 2015).
Tabla N° 1
La fuente de los datos proviene del Sistema de Vigilancia Epidemiológi- Casos de Salmonella y Shigella según grupo identificado
ca (SISVE), de la Caja Costarricense Seguro Social y del Departamento de Estadística del Hospital Dr. Enrique Baltodano Briceño, durante el ENFERMERÍA EN COST 2012, el cual registra todas las enfermedades de declaración obligato- ria por medio de las boletas VE01.
Los investigadores creamos la base de datos con todos los resultados de laboratorio seleccionados, tanto del laboratorio clínico del Hospital Dr. Enrique Baltodano Briceño como del INCIENSA. Posteriormente, completamos la información con el SISVE, lo que permitió la creación de una base única.
Para el análisis de los datos se requirió del uso de Epi Info™ 7.0.8.0 (Trademark of the Centers for Disease Control and Prevention, EE.UU., 2011) y bases de datos en Microsoft Office Excel 2013, mediante el cual Fuente: Laboratorio Clínico HEBB-CCSS-INCIENSA 2012
La distribución de gérmenes identificados según serotipo, da una clara En relación con el Gráfico N°1, los investigadores observamos una am-
superioridad hacia Shigella flexneri (9), en relación con otras especies plia resistencia antibiótica en los casos de Shigella, ante la Cefalotina
existentes, sin embargo, también fueron identificados casos en menor (el 100%), trimetoprim/sulfametoxazole (el 95,45%), Ampicilina (el
cantidad de Shigella sonnei (6).
90,91%) y una muy leve resistencia a Cefotaxime (9,09%).
Diferente situación se dio para el germen identificado Salmonella y sus A la inversa, detectamos una alta sensibilidad antibiótica a Piperaci-serotipos, donde se identifica una mayor variabilidad de serotipados, lina, Imipenem, Meropemem y Ciprofloxacina (el 100%), todos estos dentro de los cuales se encuentra Salmonella typhimurium (2), Salmo- antibióticos son de amplio espectro.
nella braenderup (1), Salmonella litchfield (1), Salmonella Newport (1),
Salmonellapanamá (1) y Salmonella poona (1). (ver Gráfico N°1)
11).
, 34 (16 ENFERMERÍA EN COST La resistencia antibiótica identificada con los casos de Salmonella spp, La virulencia bacteriana ha tiene una variación completamente diferente de la de los casos de Shi-gella spp, mostrando una amplia resistencia (el 100%) a Gentamicina, experimentado un largo proceso Amikacina y Cefalotina; con el 100% de sensibilidad a Ampicilina, Am- evolutivo, dependiente de la relación picilina-Sulbactam, Ceftazidima, Trimetoprim/Sulfametoxazole, Cefo-taxime, Imipenem, Meropenem y Ciprofloxacina.
huésped/patógeno, mientras que la resistencia antimicrobiana ha tenido una evolución muy diferente, Para los investigadores, el estudio reveló las especies identificadas de más corta y cambiante, debido a la Shigella y Salmonella en el Hospital Dr. Enrique Baltodano Briceño. Las presión biológica, provocada por la más frecuentes fueron: Shigella flexneri y Salmonella typhimurium. La población más afectada son los niños menores de 4 años. introducción de los antimicrobianos en medicina, por parte del ser humano. Este patrón de comportamiento es similar al presentado en el Brote de Enfermedad Diarreica causada por Shigella flexneri entre mayo y ju-nio del año 2014 en el Hospital American en Samoa (Painter, 2014) y lo mencionado en el reporte de la Vigilancia Nacional de Enfermedades Entéricas, mediante el Informe Anual de Shigella 2012(CDC, 2014).
Esta fuerte presión ha obligado a De igual forma, concuerda con los informes nacionales emitidos por el los microorganismos a adaptarse Centro Nacional de Referencia de Bacteriología, donde identificamos a dichas condiciones cambiantes, los mismos gérmenes a nivel nacional (INCIENSA, 2013).
adquiriendo o desarrollando nuevos La Shigelosis es una de las enfermedades de notificación obligatoria mecanismos de resistencia, de manera individual. Mediante su aislamiento y confirmación de laboratorio, permite la búsqueda de nuevos casos relacionados con esta causa y, continuada. Tal adaptación provoca eventualmente, detener un posible brote, así como un mejor manejo cambios importantes en las funciones clínico, ya que suele ser uno de los gérmenes patógenos bacterianos más comunes y responsable de diarrea en humanos (Wang, 2014). Así celulares e influye, finalmente, sobre queda demostrado en el presente estudio al ser el germen que con ma- la virulencia y el fitness bacterianos yor frecuencia se presentó en este nosocomio.
(Beceiro, 2012). La resistencia antibiótica hacia Shigella spp, evidenciada en el Hospi-tal Dr. Enrique Baltodano Briceño, la comparamos con los casos pre-sentados en otras partes del mundo. En el caso de China, un estudio demuestra y describe una importante resistencia a los antibióticos Ce-falotina, Trimetropin-Sulfametaxazole, Ampicilina y Cefotaxime, y una Algunos estudios mencionan que los antibióticos no tienen un efecto similitud en cuanto a la sensibilidad antibiótica a Meropemem, Imipe- significativo sobre el curso clínico de gastroenteritis por Salmonella nem y Ciprofloxacina, con una leve diferencia a Cefotaxime y Piperaci- (Sirinavin S, 1999).
lina(Wang, 2014). De igual forma, el estudio presentado por Wang et al, identificó los mismos gérmenes: S. flexneri y S. sonnei, hallados en la En este trabajo, los investigadores encontramos una alta sensibilidad presente investigación.
a Ampicilina, Ampicilina-Sulbactam, Ceftazidima, Trimetoprim/Sul- ENFERMERÍA EN COST fametoxazole, Cefotaxime, Imipenem, Meropenem, Ciprofloxacina, y Para los investigadores, un hallazgo importante en este estudio, es la resistencia únicamente a tres antibióticos: Gentamicina, Amikacina y identificación de una mayor cantidad de casos de Salmonella Enfer- Cefalotina, información que permite brindar un mejor manejo clínico a medad No Tifoidea, los cuales son otra causa importante de enferme- los pacientes, en quienes se logra aislar dicho gérmen.
dades diarreicas en el mundo, causante de alrededor de 93 millones de infecciones entéricas al año (Ao, 2015).
Por otra parte, en la Salmonella, la resistencia antimicrobiana varía, según el serotipo motivo, por lo cual es importante conocer los cam- Sin embargo, también laSalmonella typhimurium, fue el germen que bios generales en la resistencia entre los Salmonella no tifoidea, ya A. 20 ocupó el segundo lugar de las infecciones reportadas al Centro de Con- que puede reflejar cambios en la resistencia dentro de los serotipos, trol de Enfermedades en EE.UU en el 2012(CDC, 2014).
así como también en la distribución de los serotipos, o bien, en am- bos casos (CDC,2014). Tomando en cuenta esta característica, nuestro 11).
estudio identificó a los Aminoglicosidos (Gentamicina, Amikacina) y a Las infecciones por Shigella Cefalosporina (Cefalotina) como las únicas causas de resistencia anti-biótica, las cuales aparecen descritas en el informe presentado por el pueden ser adquiridas por comer CDC (2012).
alimentos contaminados, que por lo general se ven y huelen normales. La identificación oportuna de los gérmenes, de acuerdo con su sero-tipo, posibilita que sean tratados de acuerdo con su sensibilidad. A la Existen varios mecanismos en los vez, permite evitar brotes por este tipo de diarreas, acompañado de cuales los alimentos pueden ser identificación de los grupos de población expuestos, según tiempo, lugar y persona así como determinar la fuente y el modo por el cual contaminados, entre ellos tienen gran ocurrió la contaminación y proliferación de los agentes etiológicos responsabilidad los manipuladores de alimentos infectados, quienes En conclusión, nuestra investigación mostró que la Enfermedad Dia- se olvidan de lavarse las manos rreica Aguda (EDA) por Salmonella y Shigella, presente en el Hospital con jabón, después de usar el baño. Dr. Enrique Baltodano Briceño, tiene un comportamiento similar a la identificada en el resto del mundo, en cuanto a la resistencia y la sen- También son una fuente de contagio sibilidad antibiótica, así como del grupo etario mayormente afectado.
las verduras, si se cosechan en Por lo tanto, es de suma importancia la identificación de los gérme- un campo con aguas residuales nes presentes en los coprocultivos para brindar un tratamiento eficaz contaminadas. Y las moscas, si se y, con ello, evitar el uso inapropiado de antibióticos que conlleven al procrean en heces infectadas y luego desarrollo de una mayor resistencia a los mismos. tienen contacto con los alimentos. » Agudelo, C. (abril de 1992). Enterobacterias como agentes etiológicos de » Corteguera, D. R. (1999). Fisiopatología de la diarrea aguda. Revista la diarrea en la comunidad; Enterobacteria as etiological agents of diarrhea Cubana Pediatría, 71(2):86-115.
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